Les membres de la Première nation de Teslin sont des habitants de l'intérieur parlant le tlingit. Leurs ancêtres remontent aux Tlingit qui, au cours des derniers siècles, ont quitté les régions côtières de l'Alaska pour migrer vers l'intérieur en empruntant la rivière Taku. Les ancêtres de nombreux résidents de Teslin viennent de la région de la baie de Juneau/Auk. Originaires de la côte, les Tlingit ont rapidement adopté un style de vie des gens de l'intérieur, se déplaçant au gré des saisons, suivant la migration des poissons et du gibier, et récoltant des plantes et des baies. En outre, ils ont continué à se rendre sur la côte pour échanger des fourrures afin de faire vivre leurs familles restant dans l'intérieur. Bien qu'ils aient adopté un style de vie de l'intérieur, ces Tlingit ont également conservé leurs systèmes de clan et de potlatch. Les gens de Teslin parlent une langue totalement différente de celle des Premières nations qui font partie de la famille linguistique athapascane. Le Conseil des Tlingit de Teslin est membre du Conseil tribal tlingit, nation Dakh-ka, qui regroupe les Tlingit de la rivière Taku et la Première nation Carcross/Tagish.
On croit que les Tlingit de Teslin ont commencé à arriver dans la région il y a entre 200 et 300 ans. Bien qu'ils aient pénétré au Yukon comme négociants en fourrures installés sur la côte, les Tlingit ont commencé à se marier et à s'installer dans la région sur une base plus permanente au milieu du 19e siècle. Ils ont apporté avec eux leur langue, leurs systèmes de clan et leurs pratiques culturelles. Plusieurs groupes voisins parlant aujourd'hui l'athapascan témoignent de ces influences culturelles.
Les Tlingit de Teslin sont proches parents des Tlingit de l'intérieur d'Atlin, dans le nord de la Colombie-Britannique, et de Carcross. Les trois collectivités sont reliées par un système de pistes qui étaient très utilisées jusque dans les années 1940, lorsque la route de l'Alaska a été construite.
À l'origine, le site de la collectivité de Teslin était une escale durant l'été. Les gens s'y retrouvaient pour les « vacances d'été » et pour nouer des contacts, habituellement en juin, lors de la fin de la saison du piégeage. Dans les années 1940, lors de la construction de la route de l'Alaska, les Tlingit de l'intérieur de Teslin ont commencé à rester toute l'année dans la collectivité. En 2004, on comptait environ 700 membres inscrits au Conseil des Tlingit de Teslin. Près de 470 vivent en dehors de la collectivité.
Le Conseil des Tlingit de Teslin a participé activement aux négociations relatives aux revendications territoriales de 1973 à 1993. De même que trois autres Premières nations, le Conseil des Tlingit de Teslin a signé ses ententes sur les revendications territoriales et sur l'autonomie gouvernementale en 1993. Elles sont entrées en vigueur en 1995. Aujourd'hui, le Conseil des Tlingit de Teslin observe le système de clan traditionnel de gestion. Un porte-parole est nommé dans chacun des cinq clans pour former le « conseil » et un chef est nommé par les aînés. Le système de clan a été incorporé au Conseil des Tlingit de Teslin et constitue un élément important de l'entente sur l'autonomie gouvernementale.
En 2001, la Première nation a célébré l'ouverture du Centre du patrimoine des Tlingit de Teslin. Ce centre est au cœur de l'éducation culturelle, du patrimoine, du tourisme et du marketing. Le centre a pour mandat de gérer et de promouvoir ces activités. C'est là que se déroulent les activités et les célébrations communautaires. Les potlatchs ainsi que les valeurs et croyances traditionnelles demeurent un élément intégral du style de vie des Tlingit de Teslin. Les aînés sont hautement respectés et jouent un rôle essentiel dans le système de gestion.
